Микробиота и качество мяса (аннотация)
Воздействие различных микроорганизмов, включая Campylobacter и Salmonella, играют важную роль в качестве и безопасности конечных продуктов, получаемых от сельскохозяйственных животных.
Переработка мяса в рамках производственного цикла направлена на контроль распространения этих микробов, а также тех, которые вызывают порчу продукта. Хранение мяса при различных температурах также направлено на борьбу с этими микробами. Кроме того, микробиота также играет важную роль во время ферментации мяса. В данной статье мы сосредоточимся на качестве свежего мяса.
Состав и относительные пропорции доминирующих групп микроорганизмов кишечника варьируют у разных видов животных. Считается, что микробиота кишечника влияет на многие метаболические процессы, такие как поглощение питательных веществ, здоровье хозяина и качество мяса.
При сравнении скелетных мышц безмикробных мышей с мышами, свободными от патогенов, скелетные мышцы безмикробных мышей показали атрофию, снижение экспрессии инсулиноподобного фактора роста 1 мышей-хозяев (Lahiri et al., 2019). У уток, обилие рода Prevotella, Lactobacillus и Lachnospiraceae UCG-008 было значительно ниже у уток для производства мяса (Qin et al., 2019).
Сахаролитическая и анаэробная микробиота может особенно способствовать деградации неперевариваемых хозяином углеводов (таких как целлюлоза и устойчивые полисахариды) до мономерных или димерных сахаров, а затем ферментировать их в короткоцепочечные жирные кислоты (КЦЖК), которые могут переноситься системной циркуляцией хозяина, достигать внекишечных органов и оказывать широкомасштабное воздействие на хозяина. Среди КЦЖК бутират является предпочтительным источником энергии для колоноцитов и был исследован наиболее подробно, другие поглощенные КЦЖК дренируются в воротную вену. Например, ацетат может снижать аппетит через центральный гомеостатический механизм, преодолевая гематоэнцефалический барьер. Ацетат-зависимая стимуляция GPR43 в белой жировой ткани улучшает метаболизм глюкозы и липидов (Kimura et al., 2013). Диета с высоким содержанием клетчатки, которая производит большое количество пропионата, защищает от аллергии дыхательные пути через индуцирование гемопоэза дендритных клеток, которые заселяют легкие (Trompette et al., 2014).
Растет интерес к пониманию роли микробиома кишечника на признаки, связанные с качеством мяса. Генетический фон, в дополнение к составу рациона, может влиять на состав микробиоты кишечника. Для оценки качества мяса у свиней была проведена оценка наследственности микробиома. Была обнаружена высокая положительная микробная корреляция между различными признаками, особенно с признаками, связанными с цветом мяса и показателем упругости (Khanal et al., 2021).
Лучшее понимание микробного состава может помочь в улучшении комплексных характеристик. Различия в разнообразии и составе микробного сообщества наблюдались и среди пород свиней; среди этих пород порода Дюрок, известная своим превосходным качеством мяса, нежностью, улучшенным вкусом и вкусовыми качествами, показала отличное микробное сообщество от других пород (Alain et al., 2014; Pajarillo et al., 2015). Добавление симбиотиков в рацион улучшило показатели роста, окислительную стабильность и качество мяса как у кур (Cheng et al., 2017), так и уток (Chen et al., 2018). Кроме того, микробиом кишечника также хорошо известен как ключевой элемент в регулировании отложения жира: поскольку они тесно связаны с качеством мяса, чрезмерное накопление липидов и высокий окислительный стресс стали серьезной медицинской и экономической проблемой в свиноводстве.
В данной статье рассматриваются микроорганизмы, влияющие на качество мяса домашнего скота и птицы. Лучшее понимание функции и микробиологии кишечника скота и птицы предоставит нам новые возможности для улучшения качества мяса в животноводстве.
Микробиота кишечника влияет на отложение внутримышечного жира
Отложение жира у животных - это сложный биологический процесс. Было показано, что ожирение сильно связано с микробным профилем кишечника, поскольку дисбаланс микробиоты кишечника способствует отложению жиров. Поскольку многие бактериальные таксоны, коррелирующие с внутримышечными и подкожными жировыми отложениями, не пересекаются, микробиота кишечника, вероятно, влияет на накопление жира в основном через отдельные адипогенные пути (Krause et al., 2020). Обилие представителей родов Erysipelotrichaceae и Butyrivibrio увеличилось у свиней, которых кормили побочными продуктами переработки риса, и вызвало улучшение роста животных и отложения жира (Nguyen Cong et al., 2019).
Жир, откладываемый в мышцах, включает межмышечный жир и внутримышечный жир (IMF). Поскольку IMF является ключевым фактором, влияющим на такие мясные качества, как нежность, сочность и вкус, он является экономически важным фактором в животноводстве. Кроме возраста, пола и питания, микробиом кишечника и генетика являются двумя важными факторами, влияющими на IMF. Микробиом кишечника, как недавно открытый фактор IMF, был изучен в последние годы у различных животных.
Было установлено, что микробиом кишечника играет решающую роль в различной склонности к жирности у разных пород свиней (Lei et al., 2021). Порода Дюрок имела более высокое содержание IMF, чем Ландрас и Крупная белая (Bergamaschi et al., 2020). Исследования микробиома кишечника показали, что более высокая относительная численность родов Ruminococcaceae_NK4A214_group, Parabacteroides, Christensenellaaceae_R-7_group и Ruminiclostridium может быть связана с более высоким содержанием IMF (Lei et al., 2021; рис. 2). Кроме того, были обнаружены различия в численности бактерий толстой кишки и бактериальных метаболитов между свиньями жирного и постного типа (Jiang et al., 2016).
Аналогично, другие исследования показали, что повышенное соотношение Firmicutes и Bacteroidetes и повышенное обилие рода Romboutsia в образцах толстой кишки коррелирует с более высоким содержанием IMF у свиней (Wu et al., 2021). Свиньи Цзиньхуа с избыточным весом имели лучшее качество мяса, которое связано с более высоким содержанием IMF по сравнению с худыми свиньями породы Ландрас. Чтобы показать, что этот признак связан с микробиотой кишечника, мышам давали микробиоту от каждого вида свиней. У мышей, получавших микробиоту свиней Цзиньхуа, повысился уровень липидов и триглицеридов, активность липопротеинлипазы, а также снизилась экспрессия ANGPTL4 в мышцах (Wu et al., 2021). Это увеличение также сопровождалось повышением соотношения Firmicutes/Bacteroidetes и увеличением обилия Prevotella copri, и могло увеличить накопление жира путем активации хронических воспалительных реакций хозяина через сигнальные пути TLR4 и mTOR. Это также значительно повышало экспрессию генов, связанных с липогенезом и накоплением жира (Fabp9, Scd1, Scd2 и Scd3) (Chen et al., 2021).
Было также показано, что у свиней породы Энши микробиота родов Prevotellaceae UCG-001 и Alistipes в прямой кишке и Clostridium sensustricto 1 в подвздошной кишке высоко и положительно коррелирует с IMF (Tang et al., 2020). Содержание IMF в продольной мышце увеличивалось при воздействии антибиотиков, что увеличивало экспрессию генов, связанных с поглощением жирных кислот и синтезом de novo, и уменьшало экспрессию генов, связанных с гидролизом триглицеридов (Yan et al., 2020).
У жвачных животных, согласно проведенному ранее исследованию, титры антител против Porphyromonas gingivalis положительно коррелируют с содержанием внутримышечной жировой ткани (Watanabe et al., 2021). Кастрация самцов крупного рогатого скота увеличила жировую ткань через микробные изменения в тонком кишечнике (Whon et al., 2021), что привело к большему увеличению подкожного и внутримышечного жира и более высокой оценке нежности мяса по сравнению с некастрированными быками (Field, 1971; Marti et al., 2017). Кастрированные самцы крупного рогатого скота содержали отличную микробиоту подвздошной кишки, в которой преобладали представители семейства Peptostreptococcaceae (Whon et al., 2021).
Было обнаружено, что мясо говядины Ангус, которое обладает превосходной сочностью, нежностью и вкусом из-за более высокого содержания IMF, имеет значительно более высокую относительную численность Roseburia, Prevotella и Coprococcus Angus (Zheng et al., 2022). Было установлено, что кишечные микроорганизмы B. uniformis, R. inulinivorans, B. vulgatus, C. catus, E. rectale и F. prausnitzii положительно коррелируют с генами, связанными с мышечным метаболизмом, включая MSTN, ATP2A1, MYLPF, ACTN3, MYL1 и TNNT3, и оказывают положительное влияние на качество мяса крупного рогатого скота (Zheng et al., 2022).
Муцин-деградирующая бактерия Akkermansia, известная тем, что регулирует энергетические затраты, была обогащена у телят породы Брахман, которые содержали меньше IMF, в то время как бутират-продуцирующая бактерия Faecalibacterium положительно коррелировала в породе Ангус, которая известна своим высоким IMF (Fan et al., 2019). Филы Tenericutes и Saccharibacteria (ранее известные как TM7) отрицательно коррелировали по содержанию липидов в продольных мышцах бычков породы Ангус (Krause et al., 2020). Увеличение энергии рациона повысило содержание в говядине C18:1 цис-9, C18:2n-6 транс, мононенасыщенных жирных кислот и IMF, и снизило C18:0, C18:1 транс, C22:0, C20:3n-3, C22:6n-3 и насыщенные жирные кислоты у голштинских бычков (Wang H. et al., 2019). Эти изменения сопровождались увеличением численности представителей родов Prevotellaceae_UCG-004, Phocaeicola, Acetitomaculum, Lachnoclostridium_1, Prevotellaceae_UCG-003 и Anaerovibrio.
У кур были выявлены Methanobrevibacter и Mucispirillum schaedleri, которые значительно коррелируют с отложением жира: у кур с меньшим количеством Methanobrevibacter и большим количеством M. schaedleri значительно меньше жира на брюшке (Wen et al., 2019). Было установлено, что ген ELOVL2, участвующий в удлинении длинноцепочечных полиненасыщенных жирных кислот и синтезе липидов, связан с утилизацией корма в корреляции с более высокой численностью Corynebacterium (Wen et al., 2021).
Бактериальные метаболиты короткоцепочечных жирных кислот улучшают признаки качества мяса
Жирные кислоты - это карбоновые кислоты с алифатической цепью. Различное содержание и профиль жирных кислот в жировой ткани и мышцах влияет на характерные качества мяса свиней, овец и крупного рогатого скота. Состав жирных кислот определяет упругость/маслянистость жировой ткани и окислительную стабильность мышц, что в свою очередь влияет на вкус и цвет мяса. Мясо считается основным источником полиненасыщенных жирных кислот (ПНЖК), которые необходимы человеку, в связи с чем предпринимаются целенаправленные усилия по увеличению производства ПНЖК в животноводстве.
Микробиота, обитающая в желудочно-кишечном тракте домашнего скота и птицы, переваривает и ферментирует потребляемую животными пищу в питательные вещества, которые используются хозяином для производства мяса и молока. Среди метаболитов, вырабатываемых полезной микробиотой кишечника, короткоцепочечные жирные кислоты (КЦЖК) привлекают все больше внимания из-за их важной роли в профилактике заболеваний и восстановлении организма. КЦЖК являются частью продуктов микробной ферментации в кишечнике, что может быть связано с уменьшением количества жира в организме кроликов. Ацетат, основная КЦЖК в кишечнике кролика, снижает уровень внутримышечных триглицеридов за счет увеличения поглощения жирных кислот и окисления жирных кислот. Было также установлено, что PPARα связана с уменьшением содержания внутриклеточного жира под действием ацетата (Liu et al., 2019). Уровень КЦЖК, особенно уровень бутирата, оказал решающее влияние на конечный вес кролика.
Микробиом кишечника объясняет почти 11% вариаций в привесах. Свиньи с низким содержанием жира имели более высокую численность бутират-продуцирующих видов бактерий, которые улучшали образование КЦЖК, особенно бутирата, тем самым облегчая отложение жира, в то время как свиньи с высоким содержанием жира имели более высокую численность видов Archaeal наряду с более активной функцией метаногенеза, что приводило к более эффективному отложению жира (Zhao et al., 2022). Введение КЦЖК в подвздошную кишку может улучшить качество мяса растущих свиней за счет подавления экспрессии мРНК синтазы жирных кислот и ацетил-КоА карбоксилазы в длинных мышцах спины (Jiao et al., 2021).
Кроме того, было доказано, что КЦЖК играют важную роль в поддержании морфологии стенки тонкой кишки (Mannelli et al., 2019) в дополнение к обеспечению энергией клеток хозяина, а также микрофлоры кишечника (Jiao et al., 2021). Поскольку они являются комменсальными продуктами ферментации, на уровень и состав КЦЖК влияют потребление пищевых волокон и потребление продуктов, обогащенных КЦЖК. В особенности у жвачных животных микроорганизмы рубца ферментируют корм и производят летучие жирные кислоты (ЛЖК), являющиеся основным источником энергии для хозяина. Стабильная ферментация рубца с увеличением Prevotella spp. и Bacteroidales в период откорма является одним из наиболее важных факторов получения высококачественного мяса крупного рогатого скота (Miura et al., 2021). У коз содержание насыщенных жирных кислот (НЖК) C14:0, C16:0 и C18:0 было значительно выше в группе, получавшей люцерну. Микроб Prevotella_1 отрицательно коррелировал с C18:0 и положительно с C16:1, а Clostridium и Romboutsia показали положительную корреляцию с мононенасыщенными жирными кислотами (МНЖК) и ПНЖК (Wang Y. et al., 2022).
В целом, ферментация пищевых волокон комменсальными кишечными бактериями в толстой кишке приводит к образованию КЦЖК, включая ацетат, пропионат и бутират (Liu et al., 2021d), которые быстро поглощаются клетками толстой кишки через монокарбоксилатные транспортеры, пассивную диффузию или обмен бикарбоната (HCO3-) через неустановленный механизм обмена. КЦЖК, включая ацетат, бутират и пропионат, преобразуются в ацетил-КоА или пропинил-КоА по пути, включающему ацетил-КоА карбоксилазу (ACSSs) и бета-окисление. В результате этого этапа образуется АТФ, которая способствует поддержанию клеточного гомеостаза. КЦЖК, которые не метаболизируются клетками толстой кишки, попадают через базолатеральную мембрану в портальную циркуляцию в печень, обеспечивая энергетический субстрат для гепатоцитов путем окисления (Dalile et al., 2019). Таким образом, только небольшое количество КЦЖК, произведенных в толстой кишке, достигает системной циркуляции. Те КЦЖК, которым все же удается достичь системной циркуляции, оказывают противовоспалительное и иммуномодулирующее действие, а также повышают секрецию инсулина, поддерживают энергетический гомеостаз и улучшают работу кишечника, печени, скелетных мышц и жировой ткани. Эти результаты демонстрируют положительное влияние КЦЖК из микробиоты кишечника на мышечную и жировую ткань, что в дальнейшем влияет на качество мяса.
Рацион питания улучшает качество мяса, изменяя микробиоту кишечника
Пища и нутрицевтики имеют большое значение для состава микробиома желудочно-кишечного тракта человека и других животных. Пищевая глюкозооксидаза может подавлять вредные бактерии и способствовать развитию полезных бактерий, что может быть связано с улучшением показателей роста и функции кишечного барьера у цыплят. Подвиды Eubacterium rectale, содержащие гены, кодирующие флагеллин, ассоциируются с преимущественно мясной диетой (Tap et al., 2021). Два из трех подвидов E. rectale ассоциированы с более низким разнообразием микробного сообщества кишечника, более высоким индексом массы тела и более высоким уровнем инсулина в крови (Costea et al., 2017).
Внутримышечный жир, фиброз и количество провоспалительных клеток у крыс после кормления пищей с высоким содержанием жира и сахара увеличивались на третьи сутки и сохранялись в течение 28 дней по сравнению с животными, получавшими контрольную диету (Collins et al., 2016). Питательные вещества оказывают большое влияние на состояние организма через сообщество микробиоты кишечника, и это влияние на животных влияет на их мясные показатели.
У моногастричных млекопитающих, например, у свиней, которых кормили кукурузным сиропом с высоким содержанием фруктозы, увеличилось содержание подкожного жира и триацилглицеридов в плазме крови по сравнению со свиньями, которых кормили сахарозой, но IMF не отличался между разными рационами (Maj et al., 2021). Большинство связанных с IMF оперативных таксономических единиц (OTUs) у свиней принадлежали к родам бактерий, связанных с деградацией полисахаридов и метаболизмом аминокислот, таких как Prevotella, Treponema, Bacteroides и Clostridium (Fang et al., 2017). Свиньи, получавшие ферментированный полнорационный корм, имели лучшее качество мяса, на что указывало более высокое содержание ненасыщенных жирных кислот и меньшая средняя толщина жировой ткани на задней части туши. Этот корм также значительно снижал относительную численность предположительно патогенных бактерий родов Escherichia-Shigella (Tang et al., 2021). Было обнаружено, что L. plantarum ZJ316 обладает пробиотическим действием, которое может улучшить качество мяса свиней путем ингибирования роста условно-патогенных микроорганизмов (Suo et al., 2012).
В птицеводстве влияние пищевых волокон на концентрацию КЦЖК в пекале и микробиоту пекальных желез кур показало, что существует связь между породой птицы и пищевыми волокнами, обусловленная концентрацией уксусной кислоты и общего количества КЦЖК (Walugembe et al., 2015). Добавление лигноцеллюлозы в рацион кур увеличивало микробное разнообразие и численность бутират-продуцирующих бактерий Faecalibacterium и Roseburia (Hou et al., 2020), что, в свою очередь, могло снизить выработку провоспалительных факторов. Добавление конъюгатов полисахаридов зеленого чая Yingshan Yunwu повысило pH мышц куриной грудки, увеличило обилие Bacteroidetes и Lactobacillus и снизило обилие Proteobacteria (Xiang et al., 2020).
Витамин Е, в особенности для жвачных животных, является необходимым питательным веществом, стабилизирующим ПНЖК и играющим центральную роль в качестве мяса. Было показано, что введение в рацион витамина Е оказывает благоприятное воздействие на показатели роста, биомаркеры окислительного стресса, характеристики тушек и качество мяса ягнят (Maraba et al., 2018). Качество мяса было улучшено у ягнят с высоким содержанием клетчатки и низким содержанием белка, что может быть связано с обилием Planctomycetaceae (OTU1882) (Akonyani et al., 2021).
Изменения в микробиоте кишечника при высокорисовой диете (HR) улучшили качество мяса коз, что проявилось в значительном снижении степени осветленности мяса через 45 мин и 24 ч после убоя. Обилие Oscillibacter увеличилось, а Phocaeicola и Christensenellaceae_R-7_group значительно уменьшилось при использовании HR-диеты (Wang K. et al., 2021). Диетическое введение L-карнитина может повысить эффективность корма и модулировать микробиоту ромины и кишечника ягнят, ферментация ромины также улучшилась, при этом была обнаружена более высокая концентрация КЦЖК (Martin et al., 2022).
Таким образом, для всех животных необходимы здоровые и высококачественные корма и нутрицевтики должны применяться в качестве устойчивого подхода, который может быть реализован в коммерческом животноводстве и птицеводстве без применения антибиотиков для получения безопасного и высококачественного мяса.
В данном обзоре мы рассмотрели недавние исследования взаимосвязи между микробиотой и качеством мяса домашнего скота и птицы, которые показали, что микробиота кишечника играет потенциальную роль во влиянии на качество мяса, указывая на то, что рацион и условия содержания могут влиять на микробное сообщество, бактериальные метаболиты и, в конечном итоге, изменять качество мяса. Понимание влияния микробиоты кишечника на качество мяса у сельскохозяйственных животных будет полезно для разработки новых инструментов для улучшения систем производства мяса в будущем.
