Мировое производство неперерабатываемых электронных отходов с каждым годом интенсивно растет, что заставляет искать альтернативы в области биоразлагаемых электронных материалов.
Электроактивные бактерии и их нанопровода стали новым путем к созданию электронных биологических материалов (e-biologics). Недавние исследования транспорта электронов в кабельных бактериях - нитчатых многоклеточных электроактивных бактериях - показали возможность сантиметрового транспорта электронов в организованной проводящей волокнистой структуре с высокой проводимостью и замечательными собственными электрическими свойствами.
В этой работе мы даем краткий обзор последних достижений в области биоразлагаемой электроники с акцентом на использование биоматериалов и электроактивных бактерий, уделяя особое внимание кабельным бактериям. Мы исследуем потенциал кабельных бактерий в этой области, сравнивая внутренние электрические свойства кабельных бактерий с органическими и неорганическими электронными материалами. Основываясь на присущих им электрических свойствах, мы показываем, что нити кабельных бактерий имеют большой потенциал, например, в качестве промежуточных соединений и транзисторных каналов в новом поколении биоэлектроники. Вместе с другими биоматериалами и электроактивными бактериями они открывают новые электрические пути для создания нового поколения биоразлагаемой электроники.
Использование электронных устройств создает самый быстрорастущий в мире поток отходов: в настоящее время ежегодно производится 50 миллионов тонн электронных отходов. Это не только приводит к тому, что материальная стоимость ресурсов, содержащихся в наших отработанных устройствах, составляет 62,5 миллиарда долларов и выбрасывается на свалку, но и воздействие этих электронных отходов оказывает множество негативных эффектов на человека даже в утробе матери. Таким образом, электронные отходы представляют собой существенную проблему для окружающей среды и благосостояния человека, для которой необходимо найти альтернативы в ближайшей перспективе. Биоразлагаемая электроника - это новое направление, целью которого является замена вредных недолговечных материалов, используемых в электронике, на биоразлагаемые альтернативы.
В последние десятилетия в мире микробиологии были найдены необычные электроактивные бактерии, которые сами создают свои электропроводящие волокна. Эти электроактивные микробы развили способность осуществлять дыхание через минералы или другие организмы либо посредством электронных челноков, либо в виде прямого контакта через собственные нанопровода, которые образуют электрический мост между бактерией и минералом. При изучении этих бактерий в биоэлектрохимической системе (БЭС) было обнаружено, что они также дышат при помощи электродов. Выбранные условия БЭС, такие как доступные субстраты и электрический потенциал электрода, могут быть настроены для увеличения производства нанопроводов (Liu and Li, 2020; Yalcin et al., 2020). Эти бактериальные нанопроволочки встречаются во многих формах, и до сих пор ведутся споры о их точной функции и химической структуре (Creasey et al., 2018).
Одним из организмов, интенсивно изучаемых на предмет белковых нанопроводов, является Geobacter sulfurreducens. Нанопровода часто встречаются в форме цитохромов c-типа: гемосодержащего белка с атомом Fe в ядре. Ярким примером является нановолокно из свернутой упаковки цитохрома OmcS, состоящего из 6 гемовых групп (Wang et al., 2019) с измеренной проводимостью порядка 5 мСм-1. Другая цитохромная нанопроволока, изготовленная из 8-гемных белков OmcZ, достигает проводимости даже в 1000 раз выше (Yalcin et al., 2020). Наряду с цитохромными нанопроводами во многих работах были описаны нанопровода на основе белков PilA (прозванные e-pili) (Reguera et al., 2005). Хотя споры продолжаются, существует множество доказательств того, что эти нанопровода проводят электричество с проводимостью в диапазоне 50-200 мСм-1, соответственно, для pH 7 и pH 2 (Adhikari et al., 2016).
В другом исследовании была обнаружена проводимость в диапазоне 1-5 S см-1 с оценкой подвижности в диапазоне 0,02 см2 В-1 с-1 (Lampa-Pastirk et al., 2016). В хорошо изученном организме, Shewanella oneidensis, нанопровода обнаружены в виде расширений внешней мембраны (Gorby et al., 2006; Pirbadian et al., 2014), которые упакованы 20-гемовыми белковыми комплексами, состоящими из цитохромов MtrA, MtrB, MtrC и OmcA. Эти нанопроволоки достигают значений до 1 S см-1 (El-Naggar et al., 2010) и, по-видимому, обладают поведением транзисторов p-типа с подвижностью в диапазоне 0,1 см2 В-1 с-1 (Leung et al., 2013).
Помимо этих организмов, целый зоопарк из более чем 100 различных электроактивных бактерий (Logan et al., 2019) и их нанопроводов либо подтвердили наличие схожих свойств (Walker et al., 2018, 2019), либо ожидают проверки своего электронного потенциала.
Несмотря на то, что мы можем найти очень хорошие электрические характеристики для этих нанопроволочек, их модификации могут еще больше повысить показатели проводимости. Например, введение гена PilA из Geobacter metallireducens в G. sulfurreducens приводит к образованию e-pili с проводимостью порядка 300 S см-1 (Tan et al., 2017), а включение в e-pili большего количества ароматических колец, таких как триптофан, увеличивает проводимость до 100 S см-1 при pH 7 и 1 000 S см-1 при pH 2 (Tan et al., 2016).
При мысли о применении этих бактериальных нанопроводов в биоразлагаемой электронике можно было бы представить трудоемкий и дорогостоящий процесс, но недавнее открытие производства нанопроводов с помощью генетических манипуляций с Escherichia coli (Ueki et al., 2020) и разработка технологии изготовления e-pili (Cosert et al., 2019) позволяют надеяться на то, что в перспективе производство будет проще и дешевле. Функционализация и адгезия различных субстратов также упрощается благодаря возможности декорирования нанопроволок пептидами. Разработаны первые доказательные приложения в качестве датчиков (Smith et al., 2020), (ограниченного) производства электроэнергии (Liu et al., 2020), и ожидается, что они будут играть роль проводников в биоэлектронике (Lovley and Yao, 2021).
Главным недостатком бактериальных нанопроводов является относительно небольшая дальность проводимости, так как пока они способны работать только на микрометровых расстояниях. Десять лет назад в морских отложениях была обнаружена новая бактерия, обладающая способностью переносить электроны на сантиметровые расстояния: кабельная бактерия (Pfeffer et al., 2012). Кабельные бактерии разработали этот механизм переноса электронов, чтобы добираться как до H2S в более глубоком слое осадка, так и до O2, который доступен только на поверхности, что позволяет им комбинировать окислительно-восстановительные реакции окисления сульфидов и восстановления кислорода (Nielsen et al., 2010).
В связи с этим была выдвинута гипотеза, что кабельные бактерии могут переносить электрические токи на сантиметровое расстояния (Pfeffer et al., 2012). Эта гипотеза оказалась верной, когда Meysman et al. (2019) измерили проводимость сухих нитей кабельных бактерий и обнаружили, что они обладают высокой проводимостью, причем проводимость варьирует в пределах 0,01-10 S см-1, а в одном из измерений даже достигла 79 S см-1. Было показано, что ток протекает в организованной структуре из примерно 10-60 параллельных проводов диаметром 50 нм каждый, которые находятся непосредственно под внешней мембраной бактерии и соединены между собой на стыках клеток.
Результаты, представленные в предыдущих работах, показывают, что кабельные бактерии могут преодолеть микрометровый диапазон проводимости, ранее существовавший в электромикробиологии, поскольку была продемонстрирована проводимость на протяжении более 1 см, тем самым доказав, что самый длинный транспорт электронов в одной биологической структуре (Meysman et al., 2019). Одно из применений проводящих волокон в кабельных бактериях может быть в качестве соединителя в цепи, поскольку они демонстрируют низкое контактное сопротивление и проводимость, превышающую 10 S см-1.
Обычные токи, обнаруживаемые in vivo, составляют порядка 0,1-1 нА для одной нити, но измерения проводящих оболочек волокон показывают, что отдельные нити могут выдерживать токи до 0,3 мкА при постоянном напряжении 1 В и можно ожидать даже более высоких значений. Это соответствует плотности тока 3 А мм-2, сравнимой с типичной допустимой плотностью в бытовых медных проводах (5-20 А мм-2). Помимо свойств соединения, было показано, что кабельные бактерии могут работать как транзисторы с подвижностью FET в диапазоне 0,1 см2 В-1 с-1, что открывает для них потенциальную роль в будущих компьютерных схемах. Наконец, наряду с постоянным током было показано, что сигналы переменного тока также проходят через кабельные бактерии (Bonné et al., 2020). Деградация через 9-30 дней в естественной среде, в течение которых кабельные бактерии подвергаются воздействию преимущественно (микро-) окислительных условий позволяет предположить, что они могут быть интересным биоразлагаемым материалом для биоэлектроники.
Очевидно, что уже после нескольких лет исследований кабельные бактерии могут легко конкурировать с материалами, которые изучаются в течение одного или нескольких десятилетий. Показатели проводимости и подвижности волокон кабельных бактерий находятся в том же диапазоне, что и у органической электроники и нанопроводов дикого типа, однако кабельные бактерии действительно выделяются своим поведением транзистора n-типа, которое является необычным для биологических материалов, и еще больше - длиной проводимости, которая на несколько порядков выше, чем типичная длина для других биологических и органических нанопроводов.
Следует подчеркнуть, что химическая природа проводящих волокон в кабельных бактериях еще не раскрыта, что затрудняет описание механизма переноса электронов, количественную оценку биоразлагаемости материала и создание детального прогноза применимости в биоэлектронике.
В качестве общего вывода можно сказать, что в направлении биоразлагаемой электроники достигнут значительный прогресс в использовании и разработке биоматериалов и электроактивных бактерий. В классе электроактивных бактерий кабельные бактерии демонстрируют некоторые очень интересные особенности, которые могут сделать их потенциальным биоразлагаемым соединителем или транзистором большого радиуса действия в будущей долговечной электронике. Хотя в этой области исследований необходимо преодолеть ряд трудностей, прежде чем можно будет приступить к их масштабированию, бактерии были обнаружены всего 10 лет назад, и только в 2019 году были проведены первые прямые электрические измерения.
Если эта тенденция продолжится, как и в случае с бактериальными нанопроводами, то еще через 10 лет будет открыта дорога для интеграции волокон кабельных бактерий или материалов, созданных на основе кабельных бактерий, вместе с различными дополнительными биоматериалами и электроактивными бактериями в нашу электронику. Это новое поколение электроники, будучи биоразлагаемым, со временем растворится вместе с глобальной проблемой электронных отходов.
