Грибок Fusarium xylarioides вызывает увядание кофейных деревьев, что в конечном итоге приводит к их гибели. Изучая генетику грибков, ученые надеются лучше понять и предотвратить эту болезнь.
Для тех, кто начинает свой день с чашки кофе, болезнь увядания кофейных деревьев может стать самой важной болезнью, про которую они никогда не слышали. Это грибковое заболевание неоднократно меняло мировые поставки кофе в течение последнего столетия, что повлекло за собой последствия, которые затронули не только африканские фермы, но и кафе по всему миру.
Заражение грибком Fusarium xylarioides приводит к характерному «увяданию» кофейных кустов, блокируя и снижая способность растения транспортировать воду. В конечном итоге эта блокировка убивает растение. Наиболее разрушительные растительные патогены в мире заражают своих хозяев именно таким образом. С 1990-х годов вспышки увядания кофе обошлись в более чем 1 миллиарда долларов США, вынудили закрыться бесчисленное количество ферм и привели к резкому падению производства кофе. В Уганде, одном из крупнейших производителей Африки, производство кофе не восстановилось до уровня, существовавшего до вспышки, вплоть до 2020 года, спустя десятилетия после того, как увядание кофе было впервые обнаружено в этой стране. А в 2023 году исследователи обнаружили доказательства того, что кофейное увядание вновь появилась во всех кофепроизводящих регионах Кот-д'Ивуара.
Изучение генетики растительных патогенов имеет решающее значение для понимания причин, по которым это заболевание продолжает возвращаться, и способов предотвращения очередной крупной вспышки. В то время как ранние вспышки кофейного увядания затронули широкий спектр сортов кофе, более поздние эпидемии в основном коснулись двух видов кофе, доминирующих сегодня на мировых рынках: арабики и робусты. Впервые обнаруженная в 1927 году, болезнь увядания кофе уничтожила несколько сортов кофе, выращиваемых в западной и центральной Африке. Хотя в 1950-х годах фермеры боролись с грибком, перейдя на выращивание более устойчивых сортов робусты, но передышка оказалась недолгой.
В 1970-х годах болезнь вновь поразила кофе сорта робуста, распространившись по восточной и центральной Африке. К середине 1990-х годов урожайность резко снизилась и производство кофе так и не смогло восстановиться в таких странах, как Демократическая Республика Конго. Кроме того, в 1950-х годах исследователи обнаружили эту болезнь на кофе сорта арабика в Эфиопии и наблюдали ее дальнейшее распространение в 1970-х годах. Хотя в настоящее время болезнь увядания кофе является эндемической на низком и контролируемом уровне в восточной и центральной Африке, любое будущее возобновление заболевания может иметь катастрофические последствия для африканского производства кофе. Болезнь увядания кофе также представляет угрозу для производителей в Азии и Америке.
Болезнь увядания кофе за последнее столетие неоднократно возникала, каждый раз поражая разные сорта кофе. Но отражали ли эти изменения быструю эволюцию новых видов заболеваний или что-то совершенно другое? Грибковые заболевания на протяжении тысячелетий уничтожали растения и самые ранние записи о вспышках этих заболеваний восходят к библейским временам. Как и люди, растения имеют иммунную систему, которая защищает их от атак патогенов, таких как грибки. Хотя большинство попыток грибков заразить растения заканчиваются неудачей, небольшое количество из них все же достигает успеха благодаря постоянному эволюционному давлению, которое стремится преодолеть защитные механизмы растений-хозяев. В этой эволюционной гонке вооружений патогены и хозяева постоянно адаптируются друг к другу, изменяя свою ДНК. Циклы подъема и спада заболеваний происходят, когда одна сторона получает преимущество над другой.
Развитие современного сельского хозяйства привело к широкому распространению генетически однородных монокультур. Хотя монокультуры значительно увеличили производство продовольствия, они также способствовали ухудшению состояния окружающей среды и повышению уязвимости растений к заболеваниям. Селекционеры пытались защитить монокультуры, внедряя гены устойчивости к болезням, а фермерские хозяйства широко применяли фунгициды и другие вредные для окружающей среды средства. Но эти относительно слабые меры защиты сотен гектаров одинаковых растений привели к вспышкам болезней, уничтожавшим урожай, от которого зависит жизнь людей. Вероятно, что зависимость современного сельского хозяйства от монокультур способствовала и ускорила эволюцию новых типов патогенов, способных преодолевать устойчивость растений. В результате сельскохозяйственные культуры становятся все более уязвимыми для вспышек болезней.
Понимание уроков прошлого имеет важное значение для предотвращения будущих пандемий растений. Однако это может быть сложной задачей, поскольку конкретные штаммы патогенов, вызвавшие предыдущие вспышки болезней, могут больше не существовать в природе или существенно измениться. В своем исследовании эволюционной гонки вооружений между хозяином и патогеном при кофейной болезни исследователи попытались решить эти проблемы, «воскресив» исторические штаммы грибка, вызывающего эту болезнь, Fusarium xylarioides. Ученые мало знают о том, почему ранние и поздние вспышки болезни поражали разные виды кофе, поэтому они исследовали генетические изменения в F. xylarioides, лежащие в основе этого сужения круга его хозяев.
Исследователи реконструировали исторические генетические изменения в основных вспышках болезни увядания кофе за последние семь десятилетий, используя штаммы из библиотеки грибков — коллекций культур, в которых сохраняются живые грибки. Эти библиотеки хранят данные, отражающие генетическое разнообразие грибков, присутствовавшее на момент сбора. Превосходство патогена в эволюционной гонке вооружений зависит от его способности генерировать новые гены. Это возможно либо путем изменения и перестройки последовательности ДНК, либо путем переноса последовательностей ДНК между организмами в процессе, называемом горизонтальным переносом генов. Эти механизмы могут создавать новые эффекторные гены, которые позволяют патогенам заражать и колонизировать растения-хозяева.
Сначала ученые секвенировали шесть полных геномов штаммов, участвовавших в вспышках заболевания до 1970-х годов, а также в более поздних вспышках, которые были направлены конкретно на сорта кофе арабика или робуста. Было обнаружено, что штаммы F. xylarioides, специфичные для арабики или робусты, генетически отличались друг от друга, причем большинство этих различий наследовались от родителей к потомкам. Этот процесс называется вертикальным наследованием. Однако также было обнаружено, что несколько регионов генома F. xylarioides были потенциально приобретены горизонтально от F. oxysporum, глобального растительного патогена, который заражает более 120 культур, включая бананы и помидоры. К ним относились различные регионы генома у штаммов, специфичных для кофе арабики и робусты.
Но привели ли эти изменения к появлению новых эффекторных генов в штаммах F. xylarioides, которые заражают именно растения кофе арабика и робуста? Чтобы ответить на этот вопрос, исследователи сначала секвенировали и собрали первый эталонный геном F. xylarioides, соединив длинные участки ДНК. Затем они секвенировали и сравнили этот эталонный геном с полными геномами еще трех штаммов F. xylarioides, существовавших до 1970-х годов, 10 дополнительных исторических штаммов Fusarium, обнаруженных на больных кофейных кустах или вокруг них, а также штаммы F. xylarioides из зараженных саженцев кофе арабика.
Так были обнаружены существенные доказательства горизонтальной передачи генов, вызывающих заболевания, между видами Fusarium. К ним относится наличие гигантских генетических компонентов, называемых starships, в Fusarium. Эти так называемые «прыгающие» гены несут в себе собственный молекулярный механизм, позволяющий им перемещаться по геномам или между ними. Гены, участвующие в адаптации, такие как гены, связанные с вирулентностью, метаболизмом или взаимодействием с хозяином, также перемещаются вместе с ними. Ученые полагают, что starships могут потенциально позволять грибкам адаптироваться к изменяющимся условиям окружающей среды. Было также обнаружено, что большие и очень похожие генетические области, включая starships и активные эффекторные гены, участвующие в заболевании, переместились из F. oxysporum в F. xylarioides. Важно отметить, что различные генетические области присутствовали в штаммах F. xylarioides, специфичных для арабики и робусты, но отсутствовали в других родственных видах Fusarium. Это говорит о том, что эти гены были получены от F. oxysporum.
Сегодня треть всего мирового урожая теряется из-за вредителей и болезней растений. Для обеспечения баланса между потребностями человечества в будущем важно устранить противоречие между производственной эффективностью сельского хозяйства и защитой окружающей среды. Центральным элементом этой задачи является сокращение распространения болезней растений и новых вспышек. С другой стороны, многие виды растений, растущие вокруг и внутри небольших семейных кофейных ферм в Африке к югу от Сахары, могут служить резервуарами заболеваний, вызываемых патогенными грибками. К ним относятся банановые деревья и соляные сорняки из семейства томатных, которые подвержены грибковым инфекциям.
Сельскохозяйственные практики человека, возможно, непреднамеренно создали искусственную нишу для этих грибков, поскольку кофейные кусты находятся рядом с банановыми деревьями и соляными сорняками. Если грибки одного рода могут часто обмениваться генетическим материалом, это может ускорить способность растительных патогенов адаптироваться к новым хозяевам. Тестирование растений, не относящихся к кофейным, на заражение F. xylarioides может выявить альтернативные виды растений, с которыми различные грибки Fusarium вступают в контакт и обмениваются генетическим материалом. Это имеет значение, поскольку в странах Африки к югу от Сахары кофейные деревья часто растут на одних полях с банановыми деревьями и сорняками. Если эти соседние растения могут быть носителями грибков, которые служат новыми источниками генетических вариаций, они могут способствовать появлению новых патогенных штаммов грибков.
Выявление растений, которые могут служить хозяевами для грибков, может дать фермерам практические возможности для снижения риска заболеваний кофейных растений, от целенаправленной борьбы с сорняками до отказа от совместной посадки уязвимых культур.

