Насекомые - самые разнообразные и многочисленные животные в мире с точки зрения видового разнообразия и массы тела во всех экологических средах обитания.
Их многочисленные взаимодействия с полезными микроорганизмами необходимы для выживания и разнообразия. Микроорганизмы, обитающие в кишечнике насекомых, играют жизненно важную роль в биологии и поведении их хозяев, включая помощь в переваривании трудноперевариваемых компонентов пищи, улучшение бедного питательными веществами рациона, модуляцию иммунного ответа и защиту от хищников, паразитов, патогенов и переносчиков заболеваний. Другие функции включают содействие специализации растений, регулирование брачных предпочтений и репродуктивных систем, а также участие в меж- и внутривидовой коммуникации.
Опубликовано множество исследований, описывающих симбиотические связи между микроорганизмами и насекомыми (Funaro et al., 2011; Dang et al., 2017; Nicoletti and Becchimanzi, 2022). Считается, что большинство насекомых находятся в симбиотическом партнерстве с микробами, по разным оценкам от 15 до 20% от общего числа (Zhou et al., 2021). Роль микроорганизмов, особенно микробов кишечника, в функционировании насекомых важна с различных точек зрения, включая сельское хозяйство, экологию и медицину. Симбиотические бактерии могут влиять на эффективность переносчиков болезней или время их развития, что делает их возможными мишенями для борьбы с заболеваниями (Chouaia et al., 2012; Ricci et al., 2012). Микроорганизмы, связанные с опылителями и травоядными, а также насекомые, которые ими питаются, могут оказать существенное влияние на здоровье сельскохозяйственных культур. Насекомые и их кишечные микробные популяции играют жизненно важную роль в круговороте азота и разложении растительного материала в природных и антропогенных экосистемах (Fox-Dobbs et al., 2010; Engel and Moran, 2013).
Мутуализм между насекомыми и микробами, несомненно, является одним из основных факторов эволюции насекомых. Это один из важнейших факторов, способствующих поразительному успеху этой гигантской группы животных. На некоторые полезные свойства насекомых сильно влияет ассоциированная микробиота (de Almeida et al., 2017). Ассоциация насекомых с микробиотой очень важна для эволюции экологических особенностей и привычек питания, при которых насекомые обмениваются питательными веществами или специфическими функциями, такими как защита от противников или транзит между участниками (Kikuchi et al., 2012; Suárez-Moo et al., 2020). Вместе с тем, насекомые могут быть связаны с различными микроорганизмами, которые также играют важную роль в деградации пестицидов.
Пестициды могут оказывать непреднамеренное вредное воздействие на человека, нецелевые живые организмы и окружающую среду (поверхность, почвы и грунтовые воды), поскольку 'эти продукты разработаны как ядовитые и намеренно попадают в окружающую среду. Опасность пестицидов зависит от (эко)токсикологических свойств пестицида и его способности наносить вред человеку, флоре и животным. В результате того, что стойкие насекомые-вредители вновь возрождаются, чрезмерное использование пестицидов для борьбы с вредителями может закончиться не скоро. Следовательно, различные биологические и экологические факторы опосредуют устойчивость насекомых-вредителей к различным пестицидам.
В результате чрезмерной зависимости от синтетических пестицидов возникли многочисленные опасения по поводу их побочных эффектов, таких как развитие устойчивости у насекомых-мишеней, загрязнение окружающей среды и влияние на здоровье человека (Du et al., 2020). Также было высказано предположение, что на устойчивость насекомых к пестицидам может влиять микробиота их кишечника, что добавляет еще одну степень сложности в процессы резистентности (Gressel, 2018). Было продемонстрировано, что бактерии непосредственно расщепляют органические пестициды, такие как хлорпирифос, диметоат и этопрофос (Nayak et al., 2018; Chen et al., 2020; Gunstone et al., 2021). Микробиом кишечника насекомых также может потенциально помогать в детоксикации, модулируя иммунную систему хозяина (Xia et al., 2018). Кишечные бактерии, вырабатывающие питательные вещества и другие полезные химикаты, могут помочь хозяину развить лучшую и повышенную толерантность к пищевым ядам, хотя прямые экспериментальные данные остаются скудными (Kohl and Dearing, 2016; Mason et al., 2019).
Растущие опасения по поводу резкого роста устойчивости вредителей к пестицидам побудили исследователей лучше понять механизмы, посредством которых микробиом кишечника насекомых может обеспечивать устойчивость. В частности, было показано, что у Riptortus pedestris симбионты Burkholderia способствуют устойчивости к пестицидам, а штаммы Burkholderia, разлагающие фенитротион, могут горизонтально передаваться другим насекомым (Kikuchi and Yumoto, 2013). Аналогично, Cheng et al. (2017) обнаружили, что трихлорфон-деградирующий Citrobacter sp., выделенный из кишечника Bactrocera dorsalis, повышает устойчивость к пестицидам в кишечнике таракана. Кроме того, в тонком кишечнике рабочих муравьев-цефалотинид было обнаружено множество грибов и бактерий, предположительно мутуалистических. Эти бактерии живут в виде умеренно насыщенной флоры, которая содержит разнообразные виды бактерий, включая грамположительные и грамотрицательные коккобациллы и анаэробы, похожие на виды Bacterioides и Clostridia (Donelli et al., 2012).
Уже известно, что кишечник насекомых регулирует или даже определяет форму разнообразия его микробиоты и ее метаболическую активность, что может привести к физическим последствиям для насекомых. Было показано, что вариации в экологической ситуации влияют на взаимосвязи между насекомыми и их микробиотой, а также на экспрессию соответствующих генов (Possemiers et al., 2011; Stencel and Wloch-Salamon, 2018). Недавно появившиеся исследования позволили предположить ассоциации между микробиомом кишечника насекомых и устойчивостью к пестицидам. Ряд исследований, начиная от изучения разнообразия сообществ и заканчивая молекулярным анализом, были посвящены взаимодействию кишечных бактерий с иммунной системой хозяина (Kikuchi et al., 2012; Engel and Moran, 2013; Xia et al., 2013; Chmiel et al., 2019).
Известно, что микробы разлагают широкий спектр аллелохимикатов и пестицидов, предоставляя насекомым многочисленные возможности для развития детоксицирующих симбиотических отношений. Микробиота кишечника играет различные роли в физиологии хозяина, включая иммунологическую модуляцию и деградацию токсинов. Возможно, микробиота развивается быстрее, чем насекомые-хозяева, что приводит к быстрой адаптации вредителей к пестицидам за счет использования мутуалистических микроорганизмов. Кроме того, насекомые могут быстро приобретать новые метаболические активности и колонизировать новые экологические ниши благодаря симбиотическому взаимодействию с микробиотой, которая ранее уже имела полностью развитые и отлаженные метаболические пути.
Вследствие постоянно меняющихся климатических условий и численности населения необходимо внедрять дополнительные/новейшие стратегии борьбы с насекомыми-вредителями для синергии существующих. Изучение симбиотических микроорганизмов как средства управления их ассоциированными хозяевами может стать одним из способов удовлетворения этой потребности. В настоящее время технология стерилизации насекомых, интродукция их естественных врагов, таких как паразитоиды, применение энтомопатогенных грибов или бактерий и т.д. являются одними из наиболее часто используемых методов интегрированной борьбы с вредителями.
Дополнительные исследования в области (детоксицирующего) симбиоза могут привести к экологически приемлемым и долгосрочным способам контроля больших популяций насекомых-вредителей. Например, состояние насекомых-вредителей может в значительной степени зависеть от генотипа микробиоты, что позволит выявлять и отбирать генотипы, наиболее подходящие для решения конкретных приоритетных задач борьбы с вредителями, в идеале с помощью низкотехнологичных средств. Аналогичным образом, детоксицирующая микробиота, которую можно выделить, может быть использована в биоремедиации или для лечения отравления пестицидами.
Однако, несмотря на убедительные причины для дальнейшего понимания роли микроорганизмов кишечника насекомых и недавнее увеличение числа исследований микробов, обитающих в кишечнике насекомых, прогресс в расширении имеющихся знаний о роли микробиоты кишечника насекомых в деградации пестицидов был незначительным. В настоящее время необходимо решать проблемы устойчивости вредителей, поэтому в настоящем обзоре рассмотрены функции и механизм устойчивости к пестицидам, которым способствует микробиота кишечника, и подробно описана их роль в деградации пестицидов. Для лучшего понимания детоксицирующей микробиоты у сельскохозяйственно значимых насекомых-вредителей мы предоставили исчерпывающую информацию о роли микробиоты кишечника в детоксикации пестицидов. Дальнейшие исследования могут быть полезны для создания эффективной программы интегрированной борьбы с насекомыми-вредителями.
